Die Geschichte der Cruciuskirche geht zurück bis zum 07.September 1392, dem Tag der Grundsteinlegung durch das Adelsgeschlecht unter Graf Günther XXIX. von Schwarzburg.
Die Kirche ist als gotische Saalkirche aus Kalksteinbruch und Sandstein erbaut und mit einem Seitenhaus, das als Hospiz diente, versehen worden. Sie konnte sich jedoch keinen langen Lebens erfreuen, da sie und das Hospiz durch einen Brand im Jahre 1463 zerstört wurden. Beide wurden wieder aufgebaut, die Kirche sofort, das Hospiz erst 1570.
Ein erneuter Stadtbrand im Jahre 1621 zerstöre die Cruciuskirche zwar nicht, aber die nicht weit entfernte Trinitatiskirche. So musste die Cruciuskirche die Funktion der Hauptkirche für einige Zeit übernehmen.
Zwischenzeitlich diente die Kirche als Waisenhauskirche, bevor die kirchliche Nutzung im Jahr 1932 endete. Fortan wurde sie als Lagerhalle der Stadt Sondershausen genutzt.

Der Verfall der Kirche wurde jedoch ab dem Jahr 2001 mit der Gründung eines Fördervereins für die Cruciuskirche gestoppt und eine Restauration eingeleitet.
Nun dient die Kirche als Denkmal, der Kirchturm nach dessen Ausbau als Aussichts- und Ausstellungsturm und sowie als Bürgerzentrum.